之后斑宣称要斩断自己与柱间之间的羁绊。之后父亲田岛询问斑现在展开对战有把握赢吗，斑告诉父亲现在的柱间比自己要强，因此，田岛判断局势对自己没有好处，于是双方父亲带领自己的两个儿子撤退。斑的行为使柱间内心深受打击。
名扬忍界站在最前线的柱间与扉间在父亲佛间去世后，哥哥柱间成为了千手一族的首领。战乱时代，千手一族在柱间、扉间兄弟的带领下与宇智波一族忍者展开无数次对战。两大家族历经无数次战役，但都势均力敌，难分高下，直到后来的一次战斗中，千手扉间瞅准宇智波泉奈自以为得手的瞬间，手持武士刀使用「飞雷神斩」以迅雷不及掩耳的速度一刀刺穿泉奈的身体。
名扬忍界从未战败过的泉奈因大意而被扉间重伤，当柱间对斑说出希望两族合作的话时，斑的弟弟泉奈对此事极力反对，斑因此拒绝了柱间的话，随后斑带着弟弟泉奈撤退，在场的宇智波一族忍者也因此向柱间与扉间缴械投降了。在这场战斗中，扉间将两大家族势均力敌、难分高下的战况引向宇智波一族寡不敌众的局面，奠定了千手一族的胜利。
祈求同盟祈求同盟由于斑的弟弟泉奈伤势过重，导致无法治愈。临死前，他将自己的双眼献给了哥哥，让斑继承自己的力量守护宇智波，而斑也因此开启了永恒万花筒写轮眼。
斑在获得了永恒万花筒的同时，性格也大为变化，原本的一个善良、开朗的斑，变成了一个狠毒，内心封闭的另一个人，即使后面千手与宇智波的关系有所改善，但失去了泉奈的斑却无论如何也无法面对后面的一切困难，不满自己的兄弟为什么要一再地死去。
尽管更多的族人选择了屈服，但身负仇恨的斑仍旧坚持抵抗到底，为了守护对弟弟的承诺，宇智波斑单枪匹马地向千手柱间宣战，经过一天一夜的战斗后，斑初次战败。当柱间再度祈求两族合作时，斑要求千手柱间自杀，或者杀死千手柱间的弟弟千手扉间，才愿投降。
大义的柱间毅然选择自杀，斑被柱间的行为所感动。建立木叶宇智波一族与千手一族结盟大会不久后最强大的两大家族联手创立木叶隐村，其余四国纷纷效仿火之国的做法，组建各自的忍者组织，就此开启了五国一统忍界的时代，柱间与斑终于完成了儿时的梦想。
从战乱时代两个忍者家族以命相搏彼此视仇，到宇智波和千手联盟，建成忍者的桃源乡，为追求和平而诞生的忍村，这就是木叶忍村。成为火影成为火影在筛选首任火影之时，柱间原本打算让斑来当火影，但却遭到弟弟扉间的极大反对，之后扉间为哥哥柱间讲述了写轮眼的本质。
不断提醒柱间不要过于天真：无论如何，火影大位一定会是民选，而普遍民意是推举柱间为火影。宇智波作为最后投降千手的宗族，在木叶的势力也是无法和千手相比；即便是宇智波一族也没多少人信任宇智波斑。实际上宇智波斑早已被木叶所有的族群孤立了起来。
除了柱间支持斑做火影，其余木叶隐村所有族群的村民都支持柱间来做火影。成为火影兄弟二人这一番话被宇智波斑听到，一片“木叶”也被斑丢弃在窗口.....就这样，柱间成为了火之国木叶隐村的初代火影，弟弟扉间成为了柱间的左膀右臂。
为防止柱间过于天真、对人总是过于宽容造成一些对村子不利的事，因此，火影的大权掌握在弟弟扉间的手中。柱间在位期间，扉间和他是完美搭档，他们之间的组合，一个拥有绝对的实力和美好的畅想，一个拥有将其实现的头脑。
挽回行动挽回行动在斑离开村子之际，柱间对宇智波斑百般挽留，他告诉斑他视斑为火影的左膀右臂，是柱间的兄弟，希望斑能够辅佐他，总有一天民众会发现斑的优点，到时候斑就是第二代火影，然而斑早就预料到在千手柱间死后继承火影大位的绝对是千手扉间，那样宇智波一族有朝一日必定会被抹杀，斑明白这点，所以号召宇智波族人跟自己离开村子，却没有一个人愿意追随斑。斑清楚除了柱间没有人能和他坦诚相待。
随后斑询问柱间愿意为了村子割舍扉间还是斑，柱间犹豫了，因为斑足够了解柱间，知道这是柱间的底线，因此，宇智波斑坚持离开木叶，寻找自己想要的“真正的和平”。
后来斑人间蒸发，没有人再听到过他的消息。五影会谈五影会谈接着，在初步建立五大国之后，为解决讨论尾兽分配问题，柱间邀请各国四影参与史上前所未有的“第一次五影大会”，期间由弟弟扉间担任柱间的护卫。
在会议中柱间听从弟弟扉间以金钱换尾兽的提议，将九个尾兽平均分配给五大国，因此，使五影缔结了忍界第一份和平协议，在这片土地上第一次实现了全面和平。但这份和平是有期限的，那就是柱间的寿命，一旦柱间死去，各国没有了顾忌，第一次忍界大战也就爆发了。
终结之战终结之战若干年后，斑突然回来向木叶发起袭击，斑企图摧毁自己曾经与柱间一起建立的村子，柱间为了保护村子挺身而出与斑展开激烈的对战。斑利用写轮眼的强大瞳力操纵着尾兽中战斗力最强的九尾与千手柱间决斗，而千手柱间则以仙人模式下的木遁忍术与之应战。
这场惊天动地的战斗后来被刻印在世人的记忆中，夜以继日的战斗改变了战场的地形。最后柱间终于将斑击败，并杀死曾经的朋友，暂时守护木叶的和平，这个大峡谷在后来都被世人称为终结之谷。木叶为了纪念此次大战为二人建造了屹立在终结之谷两岸的雕像。
柱间遭到泷隐村精英忍者角都的暗杀，柱间以木遁忍术轻松压制角都，并让角都陷入苦战，由于柱间心慈手软，因此放过了角都。生死之谜生死之谜漫画中并没有明确说明柱间的死因，但纲手曾说。柱间与扉间两人都是为了保护村子而牺牲。其死后大蛇丸和宇智波斑都通过其细胞进行研究，大蛇丸企图使得木遁再现，实验出了大和；宇智波斑则培养出白绝。
此外，志村团藏、宇智波带土、秽土宇智波斑都移植了柱间细胞。中忍考试中忍考试篇，与扉间一同被复活在木叶毁灭行动中，千手柱间与他的弟弟千手扉间一起被大蛇丸以秽土转生的形式复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。
在战斗过程中，柱间使用木遁秘术与猿飞日斩展开激烈的战斗，由于两人是秽土身躯拥有不死身，所以只能用封印术，或用武力禁锢他们的动作，于是三代火影使用尸鬼封尽将两位火影的灵魂和大蛇丸的双手一同封印，自己也因此牺牲。
在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品，以秽土转生的形式复活了历代火影。
在佐助询问柱间“什么是忍者”、“什么是村子”的问题之后，佐助明白鼬正是继承了火之意志，决定继承哥哥的遗愿，阻止宇智波斑、宇智波带土的月之眼计划。
大蛇丸为了观察佐助、也为了自己的存亡，决定协助佐助。至此，四位火影正式参战。忍界大战柱间奔赴战场后，与其他三位火影联合发动四赤阳阵封住十尾；而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，柱间已提高警惕做好准备，成功防御了十尾的尾兽玉攻击，使十尾自食苦果。
忍界大战随后柱间使用木遁木分身变出五个木分身，分别带领着忍者联军前往四赤阳阵结界的四面为忍者联军打开结界的出入口，为给忍者联军留出最佳的攻击时间，柱间使用明神门压制十尾的头部，以便于忍者联军进入结界近距离攻击十尾。